Е.И. Извеков, В.А. Непомнящих, Е.Н. Медянцев, Ю.В. Чеботарева «Асимметрия направления движения и морфологических признаков у плотвы (rutilus rutilus)» (C.21-31)

Извеков Е.И., Непомнящих В.А., Медянцева Е.Н., Чеботарева Ю.В., Изюмов Ю.Г.
АСИММЕТРИЯ НАПРАВЛЕНИЯ ДВИЖЕНИЯ И МОРФОЛОГИЧЕСКИХ ПРИЗНАКОВ У ПЛОТВЫ (RUTILUS RUTILUS)
Институт биологии внутренних вод им. И.Д. Папанина РАН, п. Борок, Россия

АСИММЕТРИЯ НАПРАВЛЕНИЯ ДВИЖЕНИЯ И МОРФОЛОГИЧЕСКИХ ПРИЗНАКОВ У ПЛОТВЫ (RUTILUS RUTILUS)

Извеков Е.И., Непомнящих В.А., Медянцева Е.Н., Чеботарева Ю.В., Изюмов Ю.Г.

У плотвы Rutilus rutilus (Cyprinidae) обнаружена асимметрия выбора направления движения в кольцевом коридоре при инфракрасном освещении: индивидуальное предпочтение двигаться преимущественно по часовой стрелке или против нее. Установлена положительная корреляция этой поведенческой асимметрии с асимметрией площади парных лобных костей. Обсуждаются возможные причины связи между поведенческой и морфологической асимметрией.

Ключевые слова: поведенческая асимметрия, морфологическая асимметрия, рыбы, Rutilus rutilus

Asymmetry of Movement direction and MORPHOLOGICAL asymmetry IN THE ROACH, (RUTILUS RuTILUS)

Izvekov E.I., Nepomnyashchikh V.A., Medyantseva E.N., Chebotareva Yu.V.,

Izyumov Yu.G.

The roach Rutilus rutilus (Cyprinidae) diplays a lateralitized movement direction in annular aquarium under infrared light: a preference to swim clockwise or counterclockwise. The positive correlation was found between the behavioral asymmetry and an asymmetry of surface area of paired frontal bones. Possible causal factors which could determine the correlation between these behavioral and morphological asymmetries are discussed.

Keywords: behavioral laterality, morphological asymmetry, fish, Rutilus rutilus

Для многих форм поведения позвоночных характерна билатеральная асимметрия (Бианки, 1985; Rogers, 2002; Behavioural and Morphological Asymmetries…, 2006). Эта асимметрия заключается в том, что животное предпочитает использовать органы чувств или эффекторы на определенной, правой либо левой, стороне тела, когда оно реагирует на внешнее воздействие. Поведенческая асимметрия проявляется и в тенденции двигаться в определенную сторону, вправо или влево, в отсутствие ориентиров, направляющих движение. В ряду позвоночных эта поведенческая асимметрия проявляется уже у рыб (Nepomnyashchikh, Izvekov, 2006; Непомнящих, Извеков, 2007). Как и у высших позвоночных, поведенческую асимметрию рыб связывают с функциональной асимметрией мозга. Было экспериментально показано, что у золотых рыбок Carassius auratus (Cyprinidae) асимметрия направления спонтанных поворотов определяется асимметрией размеров парных маутнеровских нейронов (Михайлова и др., 2005). Аналогичным образом, рыбы многих видов используют один глаз для слежения за другими особями, а контралатеральный – за потенциально опасным открытым пространством. Эта асимметрия может объясняться асимметрией функций зрительных анализаторов в правом и левом полушариях (см. обзоры: Bisazza et al., 1998; Rogers, 2002; Vallortigara, Bisazza, 2002).

Как и у высших позвоночных, функциональная асимметрия у рыб имеет адаптивное значение. Так, Girardinus falcatus (Poeciliidae) ориентируются в аквариуме по его форме и по цвету находящихся в нем объектов. Особи с сильно выраженной асимметрией зрительных реакций быстрее восстанавливают правильную ориентацию после вращения аквариума, чем рыбы с незначительной асимметрией (Sovrano et al., 2005). У этого же вида особи с хорошо выраженной асимметрией реакций на зрительные стимулы лучше справляются с одновременным выполнением двух разных задач, таких как добывание пищи и слежение за другими рыбами (Dadda, Bisazza, 2006a; 2006b), или слежение и спаривание (Dadda et al., 2007). Наконец, будучи помещены в незнакомую обстановку, они лучше координируют свои передвижения с другими рыбами (Bisazza, Dadda, 2005). Особи Brachyraphis episcopi (Poeciliidae) из природных местообитаний с высокой численностью хищников отличаются бόльшей степенью асимметрии использования глаз по сравнению с особями из местообитаний, где численность хищников меньше. Это указывает на возможное значение асимметрии для оборонительного поведения (Brown et al., 2007). Адаптивную роль поведенческой асимметрии объясняют тем, что она отражает специализацию противоположных полушарий мозга рыб, а последняя, в свою очередь, обеспечивает ускорение обработки внешних сигналов (Vallortigara, 2000; 2006; Vallortigara, Rogers, 2005).

Поведенческая асимметрия рыб может быть эволюционным предшественником асимметрии высших когнитивных функций человека и поэтому ее происхождение заслуживает детального изучения. В частности, о возможном происхождении асимметрии той или иной поведенческой реакции рыб можно судить по наличию и характеру ее связи с асимметрией морфологических признаков. В некоторых случаях оба вида асимметрии связаны общей функцией, совместно обеспечивая эффективность определенного поведения. Примером могут служить Neolamprologus fasciatus (Cichlidae). У них ротовое отверстие несколько развернуто вправо или влево. Атакуя добычу, они проявляют тенденцию поворачиваться к ней той стороной тела, куда развернуто их ротовое отверстие, вследствие чего атаки оказываются более успешными (Takeuchi, Hori, 2007). Аналогичное соответствие между асимметрией ротового аппарата и ориентацией по отношению к пищевому объекту обнаружено у других цихловых рыб, Perissodus microlepis и P. straeleni (Takahashi et al., 2007), а также у представителя семейства Centrarchidae, ушастого окуня Micropterus salmoides (Nakajima et al., 2007). Наконец, у камбал, например Paralichthys lethostigma (Paralichthyidae), хорошо известно функциональное соответствие асимметрии поведения и ярко выраженной морфологической асимметрии (Schreiber, 2006). Можно предположить, что в этих случаях морфо-функциональная асимметрия сформировалась в результате отбора как целостное адаптивное приспособление.

С другой стороны, связь между асимметрией поведенческих реакций и морфологических признаков не всегда можно объяснить с функциональной точки зрения. У Danio rerio (Cyprinidae) обнаружена корреляция между асимметрией использования глаз и несколькими видами морфологической асимметрии, включая асимметрию строения эпиталамуса и расположения висцеральных органов: сердца, кишечника и поджелудочной железы. Связь с асимметрией эпиталамуса может иметь функциональный характер: последний участвует в анализе зрительных сигналов. Однако корреляция с асимметрией висцеральных признаков объясняется действием общих генетических факторов, определяющих билатеральную асимметрию одновременно нескольких признаков, не обязательно связанных общей функцией (Barth et al., 2005). Ранее мы обнаружили корреляцию асимметрии реакции избегания с асимметрией площадей лобных и теменных костей черепа у плотвы Rutilus rutilus (Cyprinidae) в возрасте 8–9 мес (Извеков и др., 2008). Эту корреляцию также трудно объяснить тем, что площадь костей черепа напрямую связана с избеганием. На основании подобных данных можно предположить, что асимметрия некоторых поведенческих реакций позвоночных первоначально могла и не иметь приспособительного значения, а появилась как побочный продукт морфологической асимметрии в силу действия общих причинных факторов. Однако сведения, которые могли бы подтвердить это предположение, пока немногочисленны и к тому же противоречивы. Так, у плотвы в возрасте 16–17 мес корреляцию асимметрии поведения и теменных костей обнаружить не удалось (Крылов и др., 2008). Следует отметить, что аналогичные данные для других позвоночных в целом также противоречивы (Malashichev, 2006).

Для выяснения возможных путей происхождения поведенческой асимметрии требуется исследование разных поведенческих реакций. С этой целью мы исследовали возможную связь морфологической асимметрии плотвы с асимметрией направления движения в кольцевом коридоре. Ранее было показано, что рыбы разных видов предпочитают двигаться в кольцевом коридоре или вдоль стенки аквариума в определенном направлении: по часовой стрелке или против нее (Непомнящих, Гремячих, 1993; Непомнящих, 2005; Levin, Gonzalez, 1994; Bisazza, Vallortigara, 1996, 1997). Наиболее детально данная форма асимметрии исследована у гамбузии Gambusia holbrooki (Poeciliidae). Рыб помещали в круглый авариум на 15 минут ежедневно в течение нескольких дней и освещали его сверху точечным источником белого света. В первый день наблюдений самки, пойманные в природе, проявили групповую асимметрию: предпочитаемое направление у большинства из них совпадало, а движение относительно источника света (по часовой стрелке или против нее) соответствовало их ориентации относительно солнца в природных местообитаниях. Предположительно, ориентация по солнцу проявляется у самок при бегстве от хищников и является результатом обучения. У самок, выращенных в лаборатории, а также у самцов (менее подверженных нападениям хищников) не было выявлено направления, предпочитаемого на групповом уровне. Во второй и последующие дни групповая асимметрия у самок исчезла. Вместо этого у большинства особей, самцов и самок, обнаружилось предпочтение своего индивидуального направления (по часовой стрелке или против нее). Эта индивидуальная асимметрия проявилась в корреляции направления и величины асимметрии движения особи в повторных испытаниях. В то же время, корреляция между первым и последующими днями отсутствовала. Изменение асимметрии предположительно объясняется наличием у гамбузии двух видов вращательной асимметрии. Одна из них, групповая асимметрия самок, проявляется в первый день и объясняется страхом перед незнакомой обстановкой. Вторая, индивидуальная асимметрия, сначала замаскирована, но проявляется по мере привыкания рыб к обстановке (Bisazza, Vallortigara, 1996). Это исследование послужило прототипом для наших экспериментов. Для анализа морфологической асимметрии плотвы были выбраны 14 признаков, уже использовавшихся нами при изучении асимметрии реакции избегания (Извеков и др., 2008; Крылов и др., 2008).

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Объект исследования и условия эксперимента. Рыб для экспериментов получили в 2006 г. из оплодотворенной икры диких производителей, пойманных в Рыбинском водохранилище, и выращивали в пруду до середины сентября того же года. Затем плотву перенесли в лабораторию, где ее содержали в аквариуме с проточной водой и кормили рыбным фаршем. Опыты проводились на 21 особи с 1 декабря по 10 декабря 2007г. К началу исследования рыбы достигли возраста 6.5 месяцев (длина тела от 59 до 72 мм).

Эксперименты проводили при естественной продолжительности светового дня и температуре воды от 18.2 до 19.0°C, с каждой особью отдельно, в кольцевом коридоре из белого непрозрачного пластика (внешний диаметр – 30 см, внутренний диаметр – 15 см, высота – 15 см, уровень воды – 6 см). Воду меняли после эксперимента с каждой рыбой, чтобы избежать накопления сигнальных метаболитов.

Предварительные наблюдения показали, что при обычном освещении плотва двигалась в коридоре медленно, с частыми и длительными остановками. Небольшое расстояние, пройденное в коридоре, делало вычисление коэффициентов асимметрии ненадежным. Более активно рыбы двигались при инфракрасном освещении, которое мы и использовали в дальнейших экспериментах. Над центром установки, на высоте 65.5 см находилась инфракрасная видеокамера JMK WS‑212AS (Китай, ChinaTronic), снабженная двенадцатью инфракрасными светодиодами, равномерно расположенными вокруг объектива камеры. Эти светодиоды были единственным источником освещения в помещении, где проводились эксперименты. Сигнал видеокамеры поступал на компьютер в соседнее помещение. Перед экспериментом рыбу помещали в коридор и, после 5 мин адаптации, начиналась запись ее движения, продолжавшаяся 15 мин. Эксперимент с каждой особью повторялся в течение трех дней подряд.

Анализ данных. Для автоматической обработки видеозаписей было разработано специальное программное обеспечение, позволяющее вычислить суммарное угловое расстояние (в градусах), пройденное рыбой по часовой стрелке (R) и против нее (L). Для каждой особи вычислялся индивидуальный показатель асимметрии, равный 100*(RL) / (R + L). Положительные значения показателя соответствуют преимущественному движению особи по часовой стрелке, отрицательные – против нее. Среднее значение этих показателей служило для характеристики групповой асимметрии плотвы в каждый из дней эксперимента. Кроме того, вычисляли среднее значение абсолютных величин индивидуальных показателей. Чем больше это значение, тем сильнее выражена асимметрия в группе рыб, независимо от ее знака. В дальнейшем мы будем называть эту величину «силой асимметрии».

Для характеристики морфологической асимметрии каждой особи служили величины следующих признаков, измеренных на правой и левой сторонах тела:

- длина чешуйного покрова от конца жаберной крышки до хвостового плавника;

- длина головы от ее переднего конца до конца жаберной крышки;

- длина грудных и брюшных плавников;

- число лучей в грудных и брюшных плавниках;

- площади парных костей черепа: лобных (frontale), теменных (parietale) и крышечных (operculum);

- число отверстий каналов сейсмосенсорной системы в лобных, теменных, зубных (dentale) и предкрышечных (praeoperculum) костях;

- число прободенных чешуй боковой линии.

Для каждой особи вычисляли показатель асимметрии, равный 100*(R L) / (R +L), где R – величина признака справа, а L – слева.

Определяли также среднюю величину этого показателя для всей исследованной группы рыб.

Так как у плотвы в возрасте нескольких месяцев определение пола возможно только по цитологическим признакам, мы анализировали данные по всем особям вместе. Поведение рыб в течение трех дней экспериментов сравнивали с помощью двухфакторного дисперсионного анализа (1-й фактор – особь, 2-й фактор – день). Для оценки связи между индивидуальными показателями поведенческой и морфологической асимметрии особей использовали коэффициент корреляции Спирмена . Кроме того, для попарных сравнений показателей поведения рыб в разные дни применяли критерий Вилкоксона.

Важно отметить, что мы определяли корреляцию асимметрии поведения одновременно с асимметрией большого числа морфологических признаков. При таком множественном сравнении возрастает вероятность того, что корреляция, удовлетворяющая общепринятому уровню значимости (p = 0.05), окажется ложной. Для того чтобы обеспечить надежность множественных сравнений, некоторые авторы используют так называемую поправку Бонферрони. В соответствии с этой поправкой, общепринятый уровень значимости должен быть разделен на число сравнений (Benjamini, Hochberg, 1995). В нашем случае проведено 14 сравнений, поэтому уровень значимости должен быть равен p = 0.0036. Аналогичным образом, при вычислении корреляции между показателями поведенческой асимметрии в разные дни эксперимента проведено три сравнения, поэтому уровень значимости должен составлять p = 0.017. В настоящее время не все исследователи используют поправку Бонферрони. Тем не менее, чтобы обеспечить надежность выводов, мы принимал во внимание результаты, оказавшиеся достоверными с учетом поправки.

РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЙ

В течение 15-минутного периода наблюдения рыбы, как правило, несколько раз меняли направление движения. Расстояние, пройденное за это период, индивидуальные показатели асимметрии, а также их абсолютные значения существенно различались у разных особей (p < 0.001 для всех перечисленных показателей). Средние значения этих показателей для каждого дня приведены в таблице 1.

Таблица 1. Изменения средних показателей (M ± m) поведения плотвы в ходе эксперимента.

Показатель поведения

1-й день

2-й день

3-й день

F

Вероятность ошибки (p)

Пройденное расстояние

(в градусах)

14388 ± 679

12404 ± 622

11129 ± 921

9.86

0.0003

Показатель асимметрии

–3.10 ± 4.84

–7.98 ± 7.28

–10.59 ± 8.68

0.31

0.74

Сила асимметрии

17.72 ± 2.86

25.90 ± 4.76

31.79 ± 5.52

2.72

0.08

Примечание. df = 2; Fcrit = 3.23.

Среднее расстояние, пройденное рыбами, статистически значимо уменьшалось во второй и третий день по сравнению с первым днем. Средние показатели асимметрии не отличались достоверно от нулевого значения. Это означает, что групповая асимметрия у плотвы не обнаружена ни в один из дней эксперимента. Сила асимметрии, согласно результатам дисперсионного анализа (табл. 1), лишь недостоверно увеличивалась с первого по третий день. Однако, дополнительное попарное сравнение разных дней показало, что сила асимметрии в третий день была достоверно выше, чем в первый.

Таблица 2. Морфологическая асимметрия плотвы.

Билатеральный признак

Средний показатель асимметрии (M ± m)

Мини-мум

Макси-мум

Вероят-ность ошибки (p)

Длина чешуйного покрова

0.35 ± 0.12

-0.88

1.41

0.007

Длина головы

-0.24 ± 0.10

-1.00

0.65

0.027

Длина грудных плавников

-0.20 ± 0.26

-2.65

2.10

0.449

Длина брюшных плавников

0.14 ± 0.20

-1.52

1.71

0.487

Число прободенных чешуй боковой линии

-0.07 ± 0.35

-2.33

2.33

0.838

Число лучей в грудных плавниках

0.15 ± 0.46

-3.23

6.25

0.740

Число лучей в брюшных плавниках

-0.28 ± 0.28

-5.88

0

0.329

Число отверстий каналов сейсмосенсорной системы:

в лобных костях

-1.04 ± 1.36

-16.67

9.09

0.453

в теменных костях

3.49 ± 4.05

-33.33

33.33

0.399

в зубных костях

4.47 ± 3.64

-14.29

60.00

0.233

в предкрышечных костях

2.27 ± 1.85

-14.29

25.00

0.233

Площадь лобных костей

0.94 ± 0.46

-3.42

4.18

0.052

Площадь теменных костей

0.67 ± 0.35

-2.41

4.42

0.069

Площадь крышечных костей

-0.28 ± 0.33

-2.83

1.67

0.405

Не обнаружено статистически значимой корреляции индивидуальных показателей асимметрии особи между первым и вторым (rs = 0.178, p = 0.440), а также первым и третьим днями (rs = 0.413, p = 0.063). В то же время, выявлена достоверная положительная корреляция между вторым и третьим днями (rs = 0.548, p = 0.010). Последнее означает, что у плотвы на второй–третий день проявляется индивидуальная асимметрия, отсутствовавшая или скрытая в первый день.

В таблице 2 представлены показатели асимметрии морфологических признаков. Эта асимметрия оказалась слабо выраженной для всех признаков и оказалась достоверной только для длины головы и длины чешуйного покрова на противоположных сторонах тела. Длина чешуйного покрова оказалась в среднем больше с правой стороны тела рыб, а длина головы – с левой.

В таблице 3 приведены коэффициенты корреляции поведенческой и морфологической асимметрии. В большинстве случаев достоверной корреляционной связи не обнаружено, за исключением проявившейся на третий день асимметрии площадей правой и левой лобных костей, а также крышечных. Однако, связь с асимметрией крышечных костей не может считаться надежной при использовании поправки Бонферрони.

Таблица 3. Корреляция асимметрии направления движения с асимметрией морфологических признаков.

Морфологический признак

Коэффициент Спирмена, rs

1-й день

2-й день

3-й день

Длина чешуйного покрова

–0.02 (0.92)

–0.250.27)

0.22 (0.33)

Длина головы

–0.03 (0.90)

0.42 (0.06)

0.23 (0.33)

Длина грудных плавников

–0.004 (0.99)

–0.02 (0.93)

–0.30 (0.18)

Длина брюшных плавников

0.14 (0.56)

–0.09 (0.70)

–0.09 (0.69)

Число прободенных чешуй боковой линии

0.47 (0.06)

0.05 (0.86)

0.35 (0.16)

Число лучей в грудных плавниках

0.27 (0.23)

–0.33 (0.15)

0.07 (0.78)

Число лучей в брюшных плавниках

0.30 (0.19)

–0.04 (0.87)

0.33 (0.14)

Число отверстий каналов сейсмосенсорной системы:

в лобных костях

0.10 (0.66)

–0.31 (0.17)

–0.11 (0.65)

в теменных костях

–0.28 (0.23)

–0.17 (0.47)

–0.22 (0.33)

в зубных костях

0.22 (0.34)

–0.04 (0.87)

0.09 (0.68)

–0.18 (0.43)

–0.09 (0.71)

–0.42 (0.06)

Площадь лобных костей

0.08 (0.73)

0.13 (0.56)

0.65 (0.001)

Площадь теменных костей

0.40 (0.07)

–0.25 (0.27)

0.10 (0.67)

Площадь крышечных костей

0.36 (0.19)

0.36 (0.19)

0.66 (0.01)

Примечание. В скобках указана вероятность ошибки, р.


ОБСУЖДЕНИЕ РЕЗУЛЬТАТОВ

Поведенческая асимметрия. Полученные результаты позволяют заключить, что у плотвы в кольцевом коридоре на второй и третий день экспериментов наблюдается поведенческая асимметрия – преимущественное движение особи по часовой стрелке либо в противоположном направлении. Эта асимметрия индивидуальна: ее направление различается у разных особей. На уровне всей группы рыб ни в одном из дней опыта не обнаружено предпочтения какого-либо одного из противоположных направлений.

Рыбы двигались медленнее с каждым днем эксперимента, а сила асимметрии несколько возрастала (табл. 1). Возможно, эти изменения вызваны привыканием рыб к обстановке эксперимента. Соответственно, можно предположить, что и проявление индивидуальной асимметрии направления движения лишь на второй–третий день эксперимента также связано с привыканием. В первый день эта асимметрия могла быть «замаскирована» вследствие страха перед незнакомой обстановкой. Ранее другие авторы (Bisazza, Vallortigara, 1996) выдвинули аналогичное объяснение отсутствия индивидуальной асимметрии у гамбузии в первый день ознакомления с экспериментальной обстановкой.

Как мы уже отмечали в начале статьи, эти же авторы обнаружили групповую асимметрию у самок гамбузии в первый день эксперимента. Они объяснили данный факт тем, что групповая асимметрия соответствует ориентации рыб по солнцу при бегстве от хищников: направление движения относительно солнца соответствует направлению от берега в море. Такое поведение объясняется опытом, приобретенным самками гамбузии в тех местообитаниях, где они были выловлены, так как у самок, выращенных в лаборатории, групповая асимметрия отсутствовала (Bisazza, Vallortigara, 1996). В наших экспериментах пол рыб не учитывался. Кроме того, плотва была выращена в прудах, в отсутствие хищников. Возможно, по этим причинам нам не удалось обнаружить групповую асимметрию у плотвы.

Природа поведенческой асимметрии. Мы использовали источник инфракрасного излучения, но это не обязательно означает, что асимметрия поведения плотвы не связана со зрением. Ранее считалось, что рыбы неспособны видеть в инфракрасном свете, т.е. свете с длиной волны 740–760 нм и больше. Этот вывод был сделан на основании измерений поглощения излучения с разной длиной волны светочувствительными пигментами в зрительных клетках рыб. В частности, было показано, что пигменты плотвы поглощают излучение с длиной волны 700 нм очень слабо (Downing et al., 1986). Однако позднее выяснилось, что спектр поглощения пигментов не позволяет точно судить о способности рыб реагировать на инфракрасное излучение. У карпов Cyprinus carpio удается выработать условный рефлекс на излучение с длиной волны 865 нм, причем было экспериментально показано, что это излучение воспринимается глазами рыб (Matsumoto, Kawamura, 2005). Кроме того, оказалось, что поведенческие реакции на инфракрасный свет могут различаться у разных линий одного и того же вида рыб. Например, особи одной из линий нильской тиляпии Oreochromis niloticus (Cichlidae) реагируют на свет с длиной волны 780 нм, а рыбы из других линий – нет (Akobayashi et al., 2002). Поэтому не исключено, что и плотва из использованной нами выборки могла видеть источник инфракрасного излучения и предпочитала поворачиваться к нему определенным глазом, в результате чего и наблюдалась асимметрия направления движения в коридоре.

Альтернативным или, возможно, дополнительным фактором могла бы быть асимметрия сейсмосенсорной системы плотвы. Ранее было показано, что слепые пещерные рыбы Astyanax fasciatus (Characidae) предпочитают поворачиваться к незнакомому объекту правой стороной тела. Слепые рыбы используют для восприятия объекта отраженные колебания воды, воспринимаемые сейсмосенсорной системой, что указывает на асимметрию этой системы (Burt de Perera, Braithwaite, 2005).

Соотношение поведенческой и морфологической асимметрии. Независимо от конкретной природы поведенческой асимметрии плотвы, она связана с морфологической асимметрией: обнаружена корреляция индивидуальной асимметрии направления движения, по крайней мере, с асимметрией площади лобных костей. Эта связь проявляется на третий день эксперимента (табл. 3). На наш взгляд, последнее обстоятельство можно объяснить тем, что свойственная рыбам индивидуальная асимметрия сильнее проявляется к концу эксперимента. Возможны разные объяснения связи между асимметрией поведения и лобных костей. Асимметрия костей черепа могла бы отражать асимметрию размеров соответствующих отделов мозга плотвы, а последние, в свою очередь, – определять поведенческую асимметрию. Это предположение предстоит проверить в дальнейших исследованиях. Если оно не подтвердится, то можно будет прийти к выводу, что обнаруженная нами асимметрия направления движения и асимметрия лобных костей плотвы определяются общими факторами, действующими в ходе онтогенеза. Соответственно, подтвердится и предположение о том, что асимметрия выбора направления могла возникнуть совместно с морфологической асимметрией в силу действия указанных общих факторов, как и ранее изученная нами асимметрия реакции избегания (Извеков и др., 2008).

Исследование поддержано РФФИ (грант № 05-04-48633).

Авторы благодарны А.О. Мострюкову (Институт физики Земли РАН), разработавшему основную часть программного обеспечения для анализа видеозаписей.

Литература:

1. Бианки В.Л. Асимметрия мозга животных. Л.: Наука, 1985. 295 с.

2. Извеков Е.И., Непомнящих В.А. Асимметрия начальной стадии реакции избегания у плотвы (Rutilus rutilus) при воздействии переменным электрическим током // Известия РАН. Сер. биологическая. 2008. № 1. С. 39–45.

3. Извеков Е.И., Чеботарева Ю.В., Изюмов Ю.Г. и др. // Поведенческая и морфологическая асимметрия сеголеток плотвы Rutilus rutilus (Cyprinidae: Cypriniformes) // Вопр. ихтиологии. 2008 (в печати).

4. Крылов В.В., Непомнящих В.А., Извеков Е.И. и др. Асимметрия реакции избегания у плотвы Rutilus rutilus (Cyprinidae, Cypriniformes): корреляция с морфологической асимметрией // Зоол. журн. 2008. Т. 87. № 3 (в печати).

5. Михайлова Г.З., Павлик В.Д., Тирас Н.Р., Мошков Д.А. Корреляция размеров маутнеровских нейронов с предпочтением золотых рыбок поворачиваться вправо или влево // Морфология. 2005. Т. 127. № 2. C. 16–19.

6. Непомнящих В.А. Модель асимметрии направления движения золотых рыбок // Поведение рыб. Материалы докладов Международной конференции. 1–4 ноября 2005 г., Борок, Россия. М: АКВАРОС, 2005. C. 370–374.

7. Непомнящих В.А., Гремячих В.А. Связь между структурой траектории и асимметрией выбора направления движения у тиляпии Oreochromis mossambicus Peters (Cichlidae) // Журн. общей биологии. 1993. Т. 54. № 5. С. 619–626.

8. Непомнящих В.А., Извеков Е.И. Асимметрия поведенческих реакций костистых рыб: наследование, адаптивное значение и морфо-функциональные корреляты // Вопр. ихтиологии. 2007. Т. 47. № 6. С. 827–836.

9. Akobayashi R., Endo M., Yoshizaki G., Takeuchi T. Sensitivity of tilapia to infrared light measured using a rotating striped drum differs between two strains // Nippon Suisan Gakkaishi (Bulletin of the Japanese Society of Scientific Fisheries). 2002. V. 68. № 5. P. 646–651 (in Japanese).

10. Barth K.A., Miklosi A., Watkins J. et al. Fsi zebrafish show concordant reversal of laterality of viscera, neuroanatomy, and a subset of behavioral responses // Current Biol. 2005. V. 15. № 9. P. 844–850.

11. Behavioural and Morphological Asymmetries in Vertebrates / Eds. Malashichev Y., Deckel A.W. Austin, Texas, USA: Landes Bioscience, 2006. 193 pp.

12. Benjamini Y., Hochberg Y. Controlling the false discovery rate: a practical and powerful approach to multiple testing // J. Roy. Statistical Soc. Series B. 1995. V. 57. № 1. P. 125–133.

13. Bisazza A., Dadda M. Enhanced schooling performance in lateralized fishes // Proc. Roy. Soc. Series B. 2005. V. 272. № 1573. P. 1677–1681.

14. Bisazza A., Dadda M., Cantalupo C. Further evidence for mirror-reversed laterality in lines of fish selected for leftward or rightward turning when facing a predator model // Behav. Brain Res. 2005. V. 156. № 1. P. 65–71.

15. Bisazza A., Rogers L.J., Vallortigara G. The origins of cerebral asymmetry: A review of evidence of behavioural and brain lateralization in fishes, reptiles and amphibians // Neurosci. Biobehav. Rev. 1998. V. 22. № 3. P. 411–426.

16. Bisazza A., Vallortigara G. Rotational bias in mosquitofish (Gambusia holbrooki): the role of lateralization and sun-compass navigation // Laterality. 1996. V. 1. № 2. P. 161–175.

17. Bisazza A., Vallortigara G. Rotational swimming preferences in mosquitofish (Gambusia holbrooki): Evidence for brain lateralization? // Physiol. Behav. 1997. V. 62. № 6. P. 1405–1407.

18. Brown C., Western J., Braithwaite V.A. The influence of early experience on, and inheritance of, cerebral lateralization // Anim. Behav. 2007. V. 74. № 2. P. 231–238.

19. Burt de Perera T., Braithwaite V.A. Laterality in a non-visual sensory modality – the lateral line of fish // Current Biol. 2005. V. 15. № 7. P. 241–242.

20. Dadda M., Bisazza A. Does brain asymmetry allow efficient performance of simultaneous tasks? // Anim. Behav. 2006a. V. 72. № 3. P. 523–529.

21. Dadda M., Bisazza A. Lateralized female topminnows can forage and attend to a harassing male simultaneously // Behav. Ecol. 2006b. V. 17. № 3. P. 358–363.

22. Dadda M., Zandonà E., Bisazza A. Emotional responsiveness in fishnext term from lines artificially selected for a high or low degree of previous termlateralitynext term // Physiol. Behav. 2007. V. 92. № 4. P. 764–772.

23. Downing J.E.G., Djamgoz M.B.A., Bowmaker J.K. Photoreceptors of a cyprinid fish, the roach: morphological and spectral characteristics // Journal of Comparative Physiology, Series A. 1986. V. 159. № 6. P. 859–868.

24. Levin L.E., Gonzalez O. Endogenous rectilinear guidance in fish – is it adjusted by reference to the sun? // Behav. Proc. 1994. V. 31. № 2–3. P. 247–345.

25. Malashichev Y. Is there a link between visceral and neurobehavioral asymmetries in development and evolution? // Behavioural and Morphological Asymmetries in Vertebrates / Eds. Malashichev Y., Deckel A.W. Austin Texas, USA: Landes Bioscience, 2006. P. 31–44.

26. Matsumoto T., Kawamura G. The eyes of the common carp and Nile tilapia are sensitive to near-infrared // Fisheries Science. 2005. V. 71. № 2. P. 350–355.

27. Nakajima M., Yodo T., Katano O. Righty fish are hooked on the right side of their mouths – observations from an angling experiment with largemouth bass, Micropterus salmoides // Zoological Science (Japan). 2007. V. 24. № 9. P. 855–859.

28. Nepomnyashchikh V. A., Izvekov E. I. Variability of the behavioral laterality in Teleostei (Pisces) // J. Ichthyol. 2006. V. 46. Suppl. 2. P. S235–S242.

29. Rogers L.J. 2002. Lateralization in vertebrates: Its early evolution, general pattern and development // Advances in the Study of Behavior / Eds. Slater P.J.B., Rosenblatt J., Snowdon C. , Roper T. V. 31. P. 107–162.

30. Schreiber A.M. Asymmetric craniofacial remodeling and lateralized behavior in larval flatfish // J. Exp. Biol. 2006. V. 209. № 4. P. 610–621.

31. Sovrano V.A., Dadda M., Bisazza A. Lateralized fish perform better than nonlateralized fish in spatial reorientation tasks // Behav. Brain Res. 2005. V. 163. № 1. P. 122–127.

32. Takahashi R., Moriwaki T., Hori М. Foraging behaviour and functional morphology of scale-eating cichlids from Lake Tanganyika // J. Fish Biol. 2007 V. 70. № 5. P. 1458–1469.

33. Takeuchi Y., Hori M. Behavioural laterality in the shrimp-eating cichlid fish Neolamprologus fasciatus in Lake Tanganyika // Anim. Behav. 2007 (in press).

34. Vallortigara G. The evolution of behavioural and brain asymmetries: bridging together neuropsychology and evolutionary biology // Behavioural and Morphological Asymmetries in Vertebrates / Eds. Malashichev Y., Deckel A.W. Austin Texas, USA: Landes Bioscience, 2006. P. 109–128.

35. Vallortigara G. Comparative neuropsychology of the dual brain: a stroll through animals’ left and right perceptual worlds // Brain and Language. 2000. V. 73. № 2. P. 189–219.

36. Vallortigara G., Bisazza A. How ancient is brain lateralization? // Comparative vertebrate lateralization. The evolution of brain lateralization / Eds. Rogers L.J., Andrew R.J. Cambridge: Cambridge University Press, 2002. P. 9–69.

37. Vallortigara G., Rogers L.J. Survival with an asymmetrical brain: Advantages and disadvantages of cerebral lateralization // Behav. Brain. Sci. 2005. V. 28. № 4. P. 575–633.

Комментарии и пинги к записи запрещены.

Комментарии закрыты.

Дизайн: Polepin